Свою коллекцию музей впервые продемонстрировал широкой публике в 1974 году. Выставочный зал музея открылся в год столетия туркменской нефти, в 1977 году. С первого января 1986 года музей стал историко–краеведческим музеем. Беломраморный музей был торжественно открыт Президентом Туркменистана Гурбангулы Бердымухамедова 10 октября в 2011году. В музее имеются находки, найденные археологами во время раскопок в историческом комплексе «Дехистан», и «Пещера Джебел», памятника относящегося к самому древнему периоду жизни человека в наших краях. В фондах музеях хранятся около 7,5 тысяч единиц музейных ценностей. В отделе Независимости с помощью фото стендов, информационных материалов демонстрируются достижения и преобразования во всех отраслях экономики, сельского хозяйства, промышленности, культуры и других отраслях.

В отделе природы изображены удивительные субтропические уголки Западного Туркменистана, горные и пустынные местности, красивые побережья Хазарского моря. В музее имеется уникальный экспонаты - это окаменевшие следы верблюда-арвана и окаменевшее дерево, возраст которого составляет 270 млн лет и относится к пермскому периоду. В отделе археологии показаны информации о исторических памятниках Западного Туркменистана первобытных людей Пещеры Джебел, Дам-дам чешме, памятники Узбоя, Шехитбурун и причал Актам. В разделе этнография музейной экспозиции размещены экспонаты, рассказывающие об этнических особенностях туркменов западного региона. Об их культуре и быте, о животноводстве, земледелии, нефтедобыче, рыболовстве. Здесь размещены предметы, украшавшие жилище туркменов, предметы домашнего хозяйства, быта, орудия труда, национальная женская, мужская и детская одежда, образцы боевого оружия, музыкальных инструментов, ковры и паласы различных размеров, ювелирные украшения. Эта экспозиция ярко свидетельствует о богатом культурном наследии жителей Балкана. Особенное внимание в экспозиции музея уделено деревянным домам на сваях, жителей побережья Каспийского моря.